Der älteste bekannte Besitzer von Prunn, Wernherus de Prunne, wurde 1037 erstmals genannt. Die nächsten Besitzer waren die Herrn von Laaber. 1288 kaufte Herzog Ludwig II. die Burg und vergab sie als Lehen. In der Zeit von 1426 bis 1476 erweiterte der Besitzer die Burg Prunn im Stil der Spätgotik. Im Besitz wechselten sich die von Gumppenberg und von Fraunberg ab.
Nach dem Erlöschen des Hauses Fraunberg fiel die Burg an den bayerischen Herzog, der sie für 18.000 Gulden verkaufte.
1567 oder 1569 fand der Geschichtsschreiber des Herzogs Albrecht V. auf der Burg eine Pergamenthandschrift der Nibelungensage, den „Prunner Codex“. Dieser wertvolle Fund befindet sich heute in der Bayerische Staatsbibliothek (BSB) in München.
Ab 1604 erfolgte ein schlossartiger Anbau, welcher den Palais mit dem Bergfried verband. Weitere Veränderungen im Stil der Renaissance erfolgten. Nach dem Dreißigjährigen Krieg erhielt der General von Truckmiller die Burg.
1672 erwarben die Jesuiten aus Ingolstadt das Schloss und die Hofmark. Dann waren die Johanniter Nachfolger und mit der Auflösung der Kommende waren wieder die Wittelsbacher die Besitzer.
Der König Ludwig I. sicherte das historische Denkmal. Die Bayerische Verwaltung der Schlösser ließ 1950/51 Restaurierungsarbeiten durchführen. Dabei wurden spätgotische Merkmale wiederhergestellt und spätere Änderungen entfernt.
Von 2007 bis 2010 investierte der bayerische Staat nochmals für die Sanierung.
Die Burg kann kostenpflichtig besichtigt werden.
