Im Jahr 741 zählte die Region um Zirndorfer zum Besitz vom Bistum Eichstätt. 1040 wurde drei Zirndorfer Bauern das Recht zuerkannt, den Reichswald rechts der Rednitz zu nutzen.
Mitte vom 10. Jh. baute das Bistum Eichstätt in Zirndorf die St. Clemens Kirche.
In der ersten Hälfte vom 13. Jh. erbauten Dienstmannen vom Bischof die Burg Berch nördlich von Zirndorf. Die erste Urkunde ist von 1288 mit einem Besitzwechsel von drei Gütern von Heinrich von Berg an das Nürnberger Klarissenkloster. 1306 ging die Burg an die Burggrafen von Nürnberg über.
Nun gehörte Zirndorf zum Oberamt Cadolzburg. Die Burg wurde 1388 geschleift. Ab 1412 wurde die Stadtmauer errichtet. Im Ersten Markgrafenkrieg brannte die Stadt ab.
Es gab Besitzrechte der Markgrafen und der Reichsstadt Nürnberg. 1531 brannte die halbe Stadt und die Kirche ab.
Im Jahr 1604 gelangte der Ort zu Brandenburg-Ansbach.
Vom 18. Juli bis 22. September 1632 lagerte das kaiserliche Heer unter Wallenstein im Ort. Die Schweden bestürmten die Stellung an der Alten Veste. Etwa zwei Drittel der Zirndorfer Bevölkerung verlor die Stadt im Krieg.
Nach 1648 entstand das heutige Ortsbild mit Fachwerkhäusern und Sandsteinbauten. Händler und Gewerbetreibende siedelten sich an.
1791/92 als der letzte Markgraf von Brandenburg-Ansbach zurücktrat, kam die Stadt zu Preußen und im Jahr 1806 zum Königreich Bayern.
Im 19. Jh. entwickelte sich die Stadt allmählich zu einer Stadt der Kleinindustrie. Die heute für Zirndorf weltbekannten Spielzeugfabriken ließen sich nieder. Es entstanden 17 Spiegel- und Spielwarenfabriken. Produziert wurden Kreisel, Trompeten, Musikdosen, Kinderbaukästen und Blechspielwaren.
